生长素（auxin）广泛调节藻类和陆生植物的细胞伸展，对植物形态建成和环境适应至关重要。经典的“酸性生长学说”认为生长素通过刺激植物细胞膜上的质子泵（PM H+-ATPase）活性促进H+外流，酸化细胞壁并激活EXP等细胞壁重塑蛋白，进而促进细胞吸水膨胀和伸展。研究表明，质子泵C端末端的苏氨酸（pT）是陆生植物酸性生长的“开关”，其被磷酸化后会导致质子泵开启和H+外排，这一过程受到磷酸酶PP2C.D和激酶TMK的拮抗性调控。在模式植物拟南芥中，生长素可以通过经典的转录信号通路TIR1/AFB-Aux/IAA-ARF-SAUR-PP2C.D调控质子泵的磷酸化水平，经典的生长素受体TIR1/AFB仅存于陆生植物；而胞外生长素信号ABP1/ABL-TMK途径则通过磷酸化信号直接刺激质子泵。目前尚不清楚生长素介导的酸性生长调控网络如何起源和演化。
近日，北京大学现代农学院邓兴旺团队与西南大学魏宁团队合作在PNAS（美国科学院院刊）在线发表了题为Origin and Evolution of Auxin-mediated Acid growth的研究论文。该项研究通过对植物谱系的比较基因组分析和关键物种的实验验证，提出了酸性生长机制和生长素系统的渐进式演化模型。
该研究对酸性生长通路中的核心组分基因进行了比较基因组学和系统发育分析，发现质子泵在植物谱系中保守存在，而调控质子泵的核心基因在轮藻阶段开始出现，其中布氏轮藻(Chara braunii)具有酸性生长的所有调控基因（图1）。然而，布氏轮藻质子泵的磷酸化不被生长素诱导，而被光信号诱导激活且依赖于光合作用，暗示其具有不同于陆生植物的功能（图2）。由于布氏轮藻的质子泵主要聚集于其独特的细胞器Charasome，是光合作用的碳富集的核心，这种光诱导的质子泵激活可能正反馈调节布氏轮藻光合作用的碳吸收过程。有趣的是，该研究发现布氏轮藻的质子泵CbHA2并能够与TMK和PP2C.D互作并构成祖先的质子泵调控模块，而PP2C.D-质子泵互作模块是陆生植物的气孔关闭的重要调控枢纽，这表明同为CO2吸收通道的Charasome和气孔可能存在共同的起源。
图1.酸性生长核心调控基因主要在轮藻中起源并在陆生植物中扩张。布氏轮藻（Chara braunii）具有酸性生长所需的所有核心基因。
图2.布氏轮藻质子泵磷酸化水平对生长素处理不敏感，但以光合作用依赖的方式被光信号磷酸化并增强活性。
进一步的研究表明SAUR和EXP在植物陆地化进程中通过基因扩张产生了具有新功能的亚类。SAUR家族可以分为三个亚类：来自祖先的C-SAUR为轮藻和陆生植物共有，且能响应保守的乙烯信号；而在维管植物中发展出的A-/B-SAUR亚类特异地和PP2C.D互作，并通过响应TIR1/AFB介导的生长素转录信号参与质子泵调控途径。EXP超家族中具有酸响应修饰能力的EXPA和EXPB家族是陆生植物特有的，而轮藻的EXP基因均位于这两者外群位置（图3）。一方面，祖先的轮藻EXP通过基因复制介导的新功能化塑造了陆生植物EXPA/B家族的酸响应能力，这一过程与motif的差异化形成、排列和保留有关；另一方面，轮藻EXP向细菌/真菌的水平基因转移事件拓展了EXP在生物界的分布范围。
图3.SAUR家族和EXP超家族通过基因复制在陆生植物中产生具有新功能的亚类，参与了酸性生长调控网络的构建和复杂化。
该研究选择了布氏轮藻作为酸性生长起源的关注对象。外源施加生长素IAA可以显著诱导其节间细胞伸长，而施加生长素极性运输抑制剂NPA会抑制其伸长，暗示内源生长素的极性运输调控布氏轮藻的节间伸长。由于布氏轮藻质子泵对生长素不敏感，这说明存在独立于酸性生长的生长素调控机制存在。RNA-Seq分析表明生长素能够触发布氏轮藻的全基因组转录编程，上调了包括参与细胞壁重塑的果胶裂解酶PLL基因和调控生长素代谢和运输的RGLG2基因等，这表明轮藻中存在一个独立于TIR1/AFB的生长素转录信号并可能参与了细胞伸展调控（图4）。
图4.生长素诱导布氏轮藻的节间细胞伸长和全基因组转录重编程。
综上所述，该研究表明生长素介导的酸性生长机制的起源和演化是一个渐进的过程。酸性生长核心调控基因在轮藻阶段已经存在，但质子泵彼时作为光信号通路的一部分尚不能响应生长素，而藻类的细胞伸展则由某个未知的生长素系统调控。在植物陆地化进程中，随着水陆环境的转化，TIR1/AFB受体的出现，基因复制介导的酸性生长基因新功能化，以及植物细胞壁成分的革新，最终生长素通路在陆地植物中成为控制质子泵介导的酸性生长的主要驱动信号（图5）。
图5.生长素介导的酸性生长机制渐进式演化模型。
西南大学生命科学学院魏宁教授和北京大学现代农学院/现代农业研究院邓兴旺院士为论文通讯作者，西南大学神农班本科毕业生，现北京大学现代农业研究院/现代农学院博士生曾海越为该论文的第一作者，西南大学白楠班本科毕业生，现浙江大学博士生邓诗宇为第二作者。中国农业大学李兰馨副教授、北京大学何航研究员和西南大学金丹副研究员也参与了该研究。本项研究得到酸性生长先驱Daniel J. Cosgrove在内的三位美国科学院院士共同审稿和认可。该研究受到国家自然科学基金项目和山东省重点研发计划资助。